Музей располагается в доходном доме купца П. Чернова на бывшей улице Архангельской (ныне ул. Ленина, д. 3), на третьем этаже в квартире провизора К.В. Лурьи. Здесь в 1900 году Владимир Ильич Ульянов (Ленин) снимал комнату.

Мемориальный музей был открыт 22 января 1930 г. Сначала это была всего лишь небольшая комната. Но в январе 1936 года в остальные комнаты мемориальной квартиры перенесли экспозицию историко-революционного отдела Псковского краеведческого музея, а в комнате В.И. Ленина восстановили бытовую обстановку.

В годы Великой Отечественной войны музей был разрушен, как и дом, в котором он находился. После проведения восстановительных работ музей стали называть квартирой-музеем В.И. Ленина. Его экспонаты разместились в пяти залах, мемориальной комнате и прихожей.

Известно, что во время проживания в этой квартире В.И. Ленин занимал маленькую, скромно обставленную комнатку с одним окном. Через открытые двери виден письменный стол с разложенными на нём рукописями, лампа под зелёным абажуром. В углу этажерка с книгами, напротив кровати – небольшой диван, обитый плюшем, стулья с высокими резными спинками, на полу – коврик. Работы В.И. Ленина псковского периода были написаны именно в этой комнате.

Здесь же Ленин встречался с товарищами, обдумывал планы дальнейших действий. Материалы музея позволяют понять, насколько напряжён был этот краткий – всего 83 дня – период жизни Ленина в Пскове.

К 100-летию со дня рождения В.И. Ленина (в 1970 г.) была восстановлена планировка квартиры. Экспозицию дополнили предметами быта, подлинными вещами семьи Ульяновых, такими, например, как старый дорожный сундучок из квартиры В.И. Ленина в Кремле.

С 2001 года музей стал показывать жизнь Псковской губернии и Пскова в к. XIX – нач. XX вв. с помощью новых экспонатов и временных выставок.

С конца апреля 2024 года обновленный Музей-квартира В.И. Ленина открыт для посещения после реэкспозиции. В течение апреля сотрудники Псковского музея-заповедника проводили работу по обновлению и переформированию выставочного пространства, и теперь музей вновь готов принимать гостей.

При проведении реэкспозиции одной из главных задач было наглядно показать, какие экспонаты могли быть представлены в этом музее до 1941 года. Это было достигнуто тем, что выставочное пространство музея-квартиры стало четко разделено на некие смысловые зоны, каждая из которых иллюстрирует тот или иной аспект пребывания Владимира Ильича Ленина на Псковской земле и, что самое главное, показывает то, каким был губернский Псков в тот период, когда здесь находился Ленин.

В коридоре между комнатами была устроена небольшая картинная галерея, где собраны и представлены картины Ивана Николаевича Ларионова, который с 1955 года являлся директором Псковского музея и занимал этот пост до 1963 года. Иван Николаевич был не только музейным работником, но и художником. Ряд своих работ он посвятил периоду пребывания Ленина в Пскове. Эти картины теперь и украшают стены музея-квартиры.

Отдельное внимание было уделено залу, который показывает жизнь губернского Пскова того времени, когда в нем находился Владимир Ленин. Здесь посетители смогут познакомиться с обстановкой богатой квартиры доходного дома Пскова рубежа XIX–XX веков, увидеть архитектуру и памятники губернского Пскова глазами жителя города и окунуться в таинственную атмосферу съемной квартиры конца XIX века, постояльцами которой могли быть как великие писатели, так и будущие вожди революции.

Атмосфера губернского Пскова представлена через призму пребывания здесь Владимира Ильича. Информационные постеры рассказывают о нелегком периоде жизни будущего вождя революции, оживляя повествование письмами Ленина, элементами интерьера и другими предметами, которые могли тогда окружать революционера. Путешествуя по залам музея-квартиры, вы сможете стать спутниками Владимира Ильича в его странствиях, узнать о причинах приезда Ленина в Псков и его деятельности в псковский период жизни.